Operan öppnar i skogen nära draken Fafners lya. Siegfried, son till Siegmund och Sieglinde, har fostrats upp av dvärgen Mime, som planerar att använda honom för att döda Fafner och göra anspråk på ringen för sig själv. Siegfried smider ett nytt svärd, Nothung, och ger sig iväg för att hitta draken.
Efter en lång och svår resa når Siegfried Fafners lya. Han lurar draken att avslöja dess svaga punkt och dödar den sedan. När han dricker Fafners blod får han förmågan att förstå fåglarnas språk. Fåglarna berättar för honom om valkyrian Brünnhilde, som sover på en klippa omgiven av eld.
Siegfried reser till toppen av berget och väcker Brünnhilde med en kyss. De två blir förälskade och Siegfried lovar att skydda henne. Men deras lycka är kortvarig. Den onda guden Alberich, som skapade ringen, har tittat på Siegfried och Brünnhilde. Han planerar att använda Siegfried för att hämnas på gudarna.
Alberich klär ut sig till pilgrim och träffar Siegfried. Han säger till Siegfried att Brünnhilde är otrogen mot honom och att hon planerar att förråda honom. Siegfried är hjärtbruten och han lämnar Brünnhilde. Alberich dyker sedan upp för Brünnhilde och berättar att Siegfried kommer att döda henne. Brünnhilde är förkrossad, och hon somnar i förtvivlan.
Siegfried återvänder till Mime, som berättar att han har förgiftat Brünnhildes drink. Siegfried blir förskräckt och han rusar tillbaka till Brünnhildes klippa. Han finner henne sovande och dricker själv den förgiftade drycken. Brünnhilde vaknar och finner Siegfried döende. Hon är överväldigad av sorg och hon dör av ett brustet hjärta.
Gudarna samlas på Valhalla, gudarnas hem. De ser när elden på Brünnhildes begravningsbål förtär Walhalla. Världen är förstörd, och gudarna är maktlösa.